Die Vorläuferinstitution der Stadtgalerie, die Berner Galerie, wurde bereits 1967 gegründet und hatte ihren ersten Standort in der Altstadt an der Kramgasse 7. Zehn Jahre später folgte der Umzug in einen Gewölbekeller unter dem Alten Schlachthaus in der Rathausgasse. Bis der Künstler Ralf Samens 1997 Kurator der Stadtgalerie wurde, wählte die städtische Kunstkommission die auszustellenden, meist lokalen Kunstschaffenden aus. Mit Samens erfolgte der Namenswechsel zur Stadtgalerie und eine internationalere Programmierung. 1999 übernahm die Kunsthistorikerin Beate Engel die Leitung. Die Stadtgalerie wurde zu einem wichtigen Fixpunkt der Berner Kunstszene und übernahm eine Brückenfunktion zwischen alternativen Kunstorten und Institutionen. Die Vernetzung mit anderen Städten und Regionen der Schweiz sowie der Anschluss an das internationale Kunstschaffen wurden wichtiger. 2003 erfolgte der Umzug in einen mobilen Pavillon an der Hodlerstrasse 22, in unmittelbare Nähe des Kunstmuseums, des alternativen Kulturzentrums Reithalle und der Drogenabgabestelle. Unter dem Namen STAGE funktionierte die Stadtgalerie als offene Bühne an einem spannungsreichen Knotenpunkt der Stadt.

Während der kulturellen Zwischennutzung des ehemaligen Progymnasiums wechselte die Stadtgalerie ihren Standort 2006 abermals und platzierte den mobilen Container im Innenhof des zum PROGR umbenannten Schulhauses. Die Stadtgalerie hiess neu LOGE. Atelierhaus und Projektwerkstatt zugleich, bot sie verschiedensten Gastkuratoren und Künstlern eine Plattform.

Mit der Übergabe des Gebäudes von der Stadt in die Hände der PROGR-Stiftung war die Fortführung der Aktivitäten der Stadtgalerie gewährleistet. Seit 2010 bespielt sie drei Räume im Erdgeschoss des PROGRs.

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